Ferlinghetti kế tiếp được chỉ định tới Ambrose Lightship bên ngoài hải cảng New York để nhận dạng tất cả tàu bè đi vào. Trong năm 1943 và 1944 ông phục vụ trong vai trò một sĩ quan trên ba tàu nhỏ chạy nhanh của Hải Quân Hoa Kỳ dùng để hộ tống đoàn tàu. Là chỉ huy của chiếc tàu nhỏ USS SC1308, ông đã có mặt trong cuộc đổ bộ tại Normandy như một phần của chiến dịch chống tàu ngầm chung quanh các bờ biển. Sau VE Day, Hải Quân thuyên chuyển ông tới Pacific Theater, nơi ông phục vụ như một hoa tiêu của tàu USS Selinur. 6 tuần lễ sau vụ thả bom nguyên tử tại Nagasaki, ông đến thăm sự tàn phá của thành phố này, một kinh nghiệm làm thay đổi ông thành một người theo chủ nghĩa hòa bình trọn đời.

Sau chiến tranh, ông làm việc trong phòng thư tại tạp chí Time, tại Manhattan. G.I. Bill giúp ông ghi danh vào Đại Học Columbia. Trong những năm học ở đây ông đọc văn học hiện đại, và ông đã nói là vào lúc đó ông bị ảnh hưởng bởi Shakespeare, Marlowe, các nhà thơ Lãng Mạn, Gerard Manley Hopkins, và James Joyce, cũng như các nhà thơ Mỹ Whitman, T. S. Eliot, Ezra Pound, Carl Sandburg, Vachel Lindsay, Marianne Moore, E. E. Cummings, và các tiểu thuyết gia Mỹ Thomas Wolfe, Ernest Hemingway, và John Dos Passos. Ông đã lấy bằng thạc sĩ về văn chương Anh vào năm 1947 với luận án về John Ruskin và họa sĩ J.M.W. Turner.

Từ Columbia, ông qua Paris tiếp tục học, và sống tại đây từ năm 1947 tới 1951, lấy bằng Tiến Sĩ tại Đại Học Paris.

Sau khi cưới Selden Kirby-Smith vào năm 1951 tại Quận Duval, Florida, Ferlinghetti định cư tại San Francisco vào năm 1953, nơi ông dạy tiếng Pháp trong một chương trình giáo dục người lớn, vẽ, và viết phê bình nghệ thuật. Các bản dịch sớm nhất của ông là những bài thơ của nhà thơ siêu thực Pháp Jacques Prévert, được đăng bởi Peter D. Martin trong tạp chí văn hóa phổ thông City Lights của ông.

Vào năm 1953, Ferlinghetti và Martin sáng lập tiệm sách City Lights Bookstore, là tiệm sách tất cả in bằng giấy đầu tiên trên toàn quốc. 2 năm sau, sau khi Martin rời khỏi, ông mở thêm cánh xuất bản của City Lights là Nhà Xuất Bản City Lights, với tập thơ đầu tiên của ông, “Pictures of the Gone World,” số đầu tiên trong loạt Pocket Poets Series. Loạt này được tiếp nối bởi những cuốn sách của Kenneth Rexroth, Kenneth Patchen, Marie Ponsot, Allen Ginsberg, Denise Levertov, Robert Duncan, William Carlos Williams, và Gregory Corso. Dù Nhà Xuất Bản City Lights Publishers được nổi tiếng là xuất bản sách của những tác giả Thế Hệ Beat (Beat Generation), Ferlinghetti không bao giờ cố ý xuất bản độc quyền về Beats.

Số thứ tư trong loạt Pocket Poets Series lả cuốn sách “Howl” của Allen Ginsberg. Cuốn sách đã bị cảnh sát San Francisco tịch thu vào năm 1956. Ferlinghetti và Shig Murao, người quản trị nhà sách là người đã bán cuốn sách cho cảnh sát, đã bị bắt vì tội khiêu dâm. Sau khi các cáo buộc chống lại Murao được bãi bỏ, Ferlinghetti, được biện hộ bởi Jake Ehrlich và ACLU, ra tòa tại Tòa Án Thành Phố San Francisco. Sự phổ biến đã tạo ra bởi phiên tòa lôi cuốn sự chú ý trên toàn quốc về những nhà văn nhà thơ trong phong trào San Francisco Renaissance và phong trào Beat. Ferlinghetti có sự hậu thuẫn của các nhân vật văn học và học thuật có uy tín, và khi kết thúc phiên tòa kéo dài, Chánh Án Clayton W. Horn cho thấy rằng Howl không khiêu dâm và tuyên bố ông trắng án vào tháng 10 năm 1957. Vụ kiện mang tính bước ngoặt của Tu Chính Án Đầu Tiên đã thiết lập một tiền lệ pháp lý quan trọng cho việc xuất bản các tác phẩm văn học gây tranh cãi khác với tầm quan trọng xã hội mang lại.

Dù phong cách và chủ đề viết của riêng Ferlinghetti không giống lắm với nhóm Beat New York ban đầu, ông có nhiều liên hệ quan trọng với các nhà văn nhà thơ Beat, là những người đã biến tiệm sách City Lights Bookstore thành tổng hành dinh của họ khi họ ở San Franscico. Ông thường nói ông không phải là Beat, nhưng là một người tự do phóng khoáng của thế hệ đầu. Là cựu chiến binh đã lập gia đình và là chủ tiệm sách, ông đã không chia xẻ đời sống cao của những người thuộc Thế Hệ Beat trên đường. Nhà văn Kerouac đã đưa Ferlinghetti vào trong vai “Lorenzo Monsanto” trong tiểu thuyết tự truyện của ông “Big Sur” xuất bản vào năm 1962, câu chuyện kể về việc Jack ở tại túp lều của Ferlinghetti trong một vùng ven biển hoang dã của Big Sur. Kerouac mô tả nhân vật Ferlinghetti như là một người chủ hào phóng và dí dỏm, trong sự vui vẻ và suy sụp của Thần Rượu.

Qua nhiều năm Ferlinghetti đã xuất bản tác phẩm của nhiều tác giả Beats, gồm Allen Ginsberg, Jack Kerouac, Gregory Corso, William S. Burroughs, Diane diPrima, Michael McClure, Philip Lamantia, Bob Kaufman, và Gary Snyder. Ông là nhà xuất bản của các tác phẩm của Ginsberg trong hơn 30 năm. Khi nhà thơ Ấn Độ của phong trào văn chương Hungryalist bị bắt vào năm 1964 tại Kolkata, Ấn Độ, Ferlinghetti đã giới thiệu các nhà thơ thuộc Phong Trào Hungryalist cho độc giả Tây Phương qua các số khởi đầu của Tạp Chí City Lights Journal.

Không bao lâu sau khi định cư tại San Francisco vào năm 1950, Ferlinghetti đã gặp nhà thơ Kenneth Rexroth người có quan điểm về triết lý vô chính phủ đã ảnh hưởng đến sự phát triển chính trị của ông. Ông tự nhận là nhà người theo triết lý vô chính phủ, thường được liên kết với những nhà chủ trương vô chính phủ khác tại North Beach, và đã bán các tờ báo vô chính phủ Ý tại tiệm sách City Lights Bookstore, theo Kevin Kelly trong bài viết “Lawrence Ferlinghetti – interview.” Là nhà phê bình về chích sách đối ngoại của Hoa Kỳ, Ferlinghetti đã có lập trường chống lại chủ nghĩa toàn trị và chiến tranh.

Trong khi Ferlinghetti giải bày rằng ông là “một người vô chính phủ tận đáy lòng,” ông thừa nhận rằng thế giới cần có đông những “bậc thánh” để chủ nghĩa vô chính phủ thuần túy được tồn tại một cách hiện thực. Bởi vậy ông tán thành điều có thể đạt được bởi xã hội chủ nghĩa dân chủ theo kiểu Bắc Ấu, theo Christopher Felver trong tác phẩm xuất bản năm 1996 “The Coney Island of Lawrence Ferlinghetti.”

Tác phẩm của Ferlinghetti thách thức định nghĩa về nghệ thuật và vai trò của nhà nghệ sĩ trong thế giới. Ông thúc giục các nhà thơ dấn thân vào đời sống chính trị và văn hóa. Khi ông viết trong “Populist Manifesto” rằng, “Hỡi các thi sĩ, hãy bước ra khỏi tủ áo quần của bạn, Hãy mở cửa sổ của bạn, hãy mở các cửa chính của bạn, Bạn đã bị giam giữ quá lâu trong thế giới đóng kín của mình… Thơ nên chuyên chở công chúng/tới những nơi cao/hơn những bánh xe khác có thể chuyên chở nó…”

Vào năm 1968, ông đã ký cam kết “Chống Thuế Chiến Tranh của Những Nhà Văn và Những Chủ Bút,” thề không trả thuế để chống lại cuộc Chiến Tranh Việt Nam, theo “Writers and Editors War Tax Protest” được đăng trong báo New York Post vào ngày 30 tháng 1 năm 1968.

Ferlinghetti đã có công trong việc mang thơ ra khỏi học viện và đưa trở lại không khí công cộng với những buổi đọc thơ công chúng. Với Ginsberg và những nhà văn nhà thơ cấp tiến khác, ông tham gia vào các sự kiện tập trung vào những vấn đề chính trị như cuộc cách mạng Cuba, chạy đua vũ khí nguyên tử, việc tổ chức công nhân nông trại, vụ giết người của Salvador Allende, Chiến Tranh Việt Nam, Tháng 5 Năm 1968 Tại Paris, Sandinistas tại Nicaragua, và Quân Đội Giải Phóng Dân Tộc Zapatista tại Mexico. Ông không chỉ đọc cho các độc giả tại Hoa Kỳ mà còn cho độc giả tại Châu Âu và Châu Mỹ La Tinh. Nhiều bài viết của ông đã lan truyền sang Pháp, Ý, Liên Bang Xô Viết, Cuba, Mexico, Chile, Nicaragua, và Cộng Hòa Tiệp.

Ferlinghetti đã bắt đầu vẽ tại Paris vào năm 1948. Tại San Fracisco, ông có một phòng vẽ tọa lạc tại 9 Mission Street trên Embarcadero vào thập niên 1950s mà ông thừa hưởng từ Hassel Smith. Ông hâm mộ những người theo trường phái biểu hiện trừu tượng tại New York, và họa phẩm đầu tiên của ông thể hiện ảnh hưởng của họ. Phong cách tượng hình hơn càng rõ rệt trong tác phẩm về sau này của ông. Các tranh vẽ của Ferlinghetti được trưng bày tại nhiều bảo tàng viện khác nhau trên thế giới, từ Butler Museum of American Painting tới Il Palazzo delle Esposizioni tại Rome. Ông đã liên kết với phong trào Fluxus quốc tế thông qua Archivio Francesco Conz tại Verona. Tại San Francisco, họa phẩm của ông có thể được xem tại Phòng Triển Lãm Nghệ Thuật George Krevsky Gallery.